Синглтон блестяще дебютировал в кино в 1991 году со своим фильмом «Ребята по соседству». В драме о бедных районах Лос-Анжелеса снялись Кьюба Гудинг-младший, Анджела Бассетт, Айс Кьюб и Лоуренс Фишборн. Синглтон был автором сценария и режиссером фильма, а также сыграл одну из ролей.
Фильм был высоко оценен критиками и принес Синглтону две номинации на премию «Оскар» — лучшую режиссуру и лучший оригинальный сценарий. Режиссер стал самым молодым афроамериканцем в истории кино, который был номинирован на «Оскар». В американском прокате лента собрала 57,5 млн долларов — в девять раз больше, чем было потрачено на ее создание.
Джон Синглтон известен также по фильмам «Высшее образование», «Двойной форсаж», «Кровь за кровь» и «Погоня».
